동적 병원체 탐지 및 사회적 피드백은 개미의 집단 위생을 형성합니다

Dec 11, 2023

Nature Communications 14권, 기사 번호: 3232(2023) 이 기사 인용

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협력적인 질병 방어는 그룹 수준의 집단 행동으로 나타나지만 그룹 구성원이 기본 개인 결정을 내리는 방법은 잘 알려져 있지 않습니다. 정원개미와 곰팡이 병원체를 실험 모델로 사용하여 개별 개미 손질 선택에 적용되는 규칙을 도출하고 그들이 어떻게 군집 수준의 위생을 생성하는지 보여줍니다. 시간 해결 행동 분석, 병원체 정량화 및 확률론적 모델링을 통해 개미는 높은 병원체 부하를 인식할 때 손질을 늘리고 전염성이 높은 개체를 우선적으로 표적으로 삼지만, 동료에 의해 손질된 후에는 일시적으로 손질을 억제하는 것으로 나타났습니다. 따라서 개미는 다른 사람의 감염성과 자신의 전염성에 대해 받는 사회적 피드백 모두에 반응합니다. 순간적인 개미 결정에서만 추론되는 이러한 행동 규칙은 한 시간 동안의 실험 역학을 정량적으로 예측하고 효율적인 식민지 전체 병원체 제거와 시너지 효과를 발휘합니다. 우리의 분석에 따르면 병원체 위협 및 사회적 피드백에 대한 지역적이고 불완전하지만 동적으로 업데이트되는 정보만을 기반으로 하는 시끄러운 개인 결정이 강력한 집단적 질병 방어로 이어질 수 있음을 보여줍니다.

집단적인 행동은 종종 단독적인 행동보다 더 성공적입니다. 이는 지역적이거나 시끄럽거나 불완전한 정보를 기반으로 한 단순한 개인 결정이 피드백을 통해 상호 작용하여 복잡하고 효율적인 집단 행동을 생성할 수 있기 때문입니다. 단세포 유기체5 중에서 유전자1, 뉴런2,3, 조직 내 세포4가 상호 작용하는 시스템에서 그렇습니다. 또는 동물 집단6,7,8,9,10,11. 선택이 군집 수준에서 성과에 영향을 미치는 사회적 꿀벌과 말벌, 개미와 흰개미와 같은 사회적 곤충은 자기 조직화된 집단적 행동의 출현을 보여주는 전형적인 예입니다12. 그들의 식민지는 집단 운송, 음식 수집, 둥지 선택 및 건축을 마스터합니다13,14,15,16,17,18,19. 더욱이 사회성 곤충은 집단 수준의 보호 또는 사회적 면역을 발생시키는 협력적인 질병 방어를 수행합니다. 사회성 곤충은 사회적 상호 작용 네트워크를 조절하여 질병 전파를 줄일 뿐만 아니라 노출된 군집 구성원의 감염성 입자를 정리하는 등 적극적인 위생 관리 행동을 통해 전반적인 질병 위험을 줄입니다. 사회성 곤충의 위생 레퍼토리는 이전에20,27,28,29,30,31 설명되었지만 이러한 행동의 근간을 이루는 정량적 결정 규칙과 이들이 식민지 전체의 질병 보호에 어떻게 결합되는지는 아직 대부분 탐구되지 않은 상태로 남아 있습니다.

긴급 집단 위생의 기초를 형성하는 개별 의사 결정 과정을 이해하기 위해 우리는 개미가 서로 다른 양의 감염성 진균 병원체를 운반하는 두 그룹 구성원 사이에 위생 관리를 분배하는 방법을 선택할 수 있는 실험 상황에 개미를 배치했습니다. 시간 분해 방식으로 모든 개별 및 상호 손질 이벤트를 관찰하고 실험이 끝난 후 각 개미의 포자 부하를 정량화하면 실험 중 모든 시간 창에 대해 처리된 두 개미의 포자 부하를 추론할 수 있었습니다. 이 정보를 바탕으로 우리는 수행된 각 손질 이벤트에 대해 손질된 개미가 현재 포자 부하가 더 높거나 낮은 개미인지 여부를 결정할 수 있었습니다. 이는 개미가 더 높은 전류로 개체를 과도하게 손질하지만 초기에 반드시 더 높을 필요는 없음을 나타냅니다. – 포자 부하. 우리는 개별적인 몸단장 결정을 결정하는 개미의 최근 경험에서 보편적인 결정 규칙과 요인을 추론하기 위해 확률론적 모델링32을 통해 실험 작업을 보완했습니다. 이 공동 접근 방식은 개미의 손질 활동이 군체 구성원으로부터 나타나는 병원체 위협에 대한 인지에 달려 있을 뿐만 아니라 군체 구성원이 자신의 감염성에 대해 제공하는 사회적 신호에 대한 개미의 민감성에 달려 있음을 보여줍니다. 특히 개미 한 마리가 다른 개미를 더 많이 손질할수록 최근에는 다른 개미에 대해 더 많은 포자를 인식하지만 스스로 손질을 받은 후에는 손질에 덜 관여합니다. 손질 빈도는 개미 자신의 포자 부하에 의해 결정되므로 이러한 억제 효과는 포자 부하가 가장 높은 개체에서 가장 강력하므로 사회적 피드백은 가장 감염성이 높은 군집 구성원이 돌보는 것을 효과적으로 방지합니다. 모델링을 통해 관찰된 개미 개미의 손질 결정은 포자량에 의존하지만 확률론적인 개미 집단 구성원과의 연속적인 만남 동안 누구를 손질할지에 대한 규칙에 의해 가장 잘 설명될 수 있음이 밝혀졌습니다. 이러한 간단한 지역 규칙에는 모든 식민지 구성원의 포자 부하에 대한 전체적인 지식이 필요하지 않으므로 대규모 식민지에서도 효율적인 병원체 제거가 가능합니다. 우리는 또한 개미가 자유로운 손질 결정을 내리는 것을 방지하면 그룹 수준의 병원체 제거 효율성이 감소하고 식민지 수준 위생에 대한 정보에 입각한 개인 선택의 중요성을 드러낸다는 실험적 증거를 제시합니다. 이는 위협 수준과 사회적 피드백을 모두 통합한 간단한 개별 규칙을 통해 감염성이 가장 높은 식민지 구성원이 가장 많은 혜택을 받지만 간병에는 가장 적게 참여하도록 보장하여 집단 수준에서 매우 효율적인 사회적 면역20 및 질병 확산 위험 감소33로 이어진다는 것을 보여줍니다.

80% spore reduction on the exposed individuals from the initially-applied spore load. 85% of nestmates were spore-contaminated at the end of the experiment, albeit at very low pathogen levels (Fig. 2a, see Methods) that rarely cause disease but can trigger protective immunization41. The number and type of spores retrieved from each ant's infrabuccal pocket at the end of the experiment (as quantified by fluorescence-specific ddPCR) correlated well with the ant's grooming activity in the last sixty minutes of the experiment (min 30–90 after exposure). Earlier grooming events (min 1–30), however, were less well reflected in the stored spores, likely because the ants had already expelled these spores as a pellet in the meantime (Fig. 2a, Supplementary Fig. 4). Experimental groups that initially received an overall higher spore load produced higher numbers of pellets, yet the number of spores packed into each pellet was independent of treatment (Supplementary Fig. 5a). This suggests that the ants groom until their infrabuccal pockets have reached a particular filling state, which then triggers pellet expulsion. Importantly, the effective grooming time needed until pellet expulsion increased over the course of the experiment, implying a reduced efficiency of spore removal as the spore load in the group decreased (Supplementary Fig. 5b). This observation was quantitatively captured by a Type II functional response model42 for grooming efficiency (mathematically equivalent to a Michaelis-Menten reaction kinetics; Supplementary Table 3, Methods), in which the spore removal rate during grooming is at saturation when the pathogen load on the infectious ant is high, but decreases at lower pathogen loads. Fitting this model to our spore data allowed us to infer the current load of each spore-treated ant at any time during the experiment, by back-computation from its remaining spore load and the grooming it had received (Fig. 2b)./p> 0.05); c, d based on n = 196 N from the 49 FF, Ff, ff replicates. Source data are provided as a Source Data file./p>

95%. Pathogen-treated workers were individually exposed to a 0.3 μl droplet of the fungal spore suspension at a concentration of 1 × 109 spores per mL for the F-workers and half of this concentration, 5 × 108 spores per mL, for the f-workers. C-workers received a control treatment of the same volume of sterile Triton X-100 only. To this end, each ant was held in forceps and its abdomen was gently drawn through the droplet of the respective treatment suspension, placed on a clean glass slide, until the droplet was completely taken up. Spore quantification (as detailed below) directly after exposure revealed that this treatment led to an effective application of 2.00 × 105 spores (median; interquartile range IR 1.36−2.55 × 105; n = 30) for the F-workers and of 1.04 × 105 spores (IR 0.88−1.31 × 105; n = 30) for the f-workers./p>> K) on the body of the contaminated individual, the removal by the ants by grooming occurs at a maximum rate v (presumably given by the physical limit to how quickly an ant can remove spores). In this regime, the spore number on contaminated ants decreases linearly in time groomed. As spore number decreases further (S << K), less spores can be captured per unit time, so that the speed of spore removal becomes proportional to the (limiting) current load S, and thus the spore number decreases exponentially in time groomed. K, known as the dissociation constant in Michaelis-Menten kinetics, gives the transition between the exponential and the linear regime. We fitted the parameters v and K from our experimental data, so that the back-computed initial distributions of spore loads predicted by the model showed the best fit to the initial spore load distributions determined from the quantification of spores of the F- and f-ants directly after exposure (see Supplementary Table 3 for details). The two parameters are chosen to best fit two moments (median and SD) for each of the two distributions (initial load distribution for F and f ants), i.e., two parameters are chosen to best satisfy four constraints. We checked that the fitted values are uniquely constrained by scanning the entire 2D grid in the parameter space and observing a single clear optimum of the fitting loss function. The robustness of v, K parameter estimates with respect to the choice of optimization criteria (here, matching the median and standard deviation of distributions) was further corroborated by recovering similar values by minimizing the earth movers’ distance between the distributions./p>

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